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Betti, Sonia (2017) Complementary actions: exploring the flexibility of the Action Observation System. [Ph.D. thesis]

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Abstract (english)

Social interaction is an essential part of the human experience and actions are the primary means by which humans interact with the surrounding world. The ability to recognize and understand other people’s actions is necessary for an efficient interaction with other agents. Our motor system can promptly and accurately coordinate these forms of interactions in our daily activity. However, how the brain is able to produce such appropriate output has yet to be fully understood. The present work aims at unveiling the processes taking place in the motor system while observing actions of interactive agents and action calling for an (interactive) involvement of the observer. The core argument is to explore the flexibility of the motor system when preparing identical and non-identical responses in complex realistic situations, and to test the automaticity of these processes by directly investigating the role played by visuospatial attention during action observation.
The introductory section of this thesis will first provide an overview of the state of the art regarding the mechanism that could be at the basis of the comprehension of other’s actions, that is the ‘mirror mechanism’ (Chapter 1). Mirror neurons are neural cells which activate both during the execution of an action and during the observation of the same action performed by another individual. From their first discovery in the premotor cortex of the macaque brain in the early nineties (Di Pellegrino, Fadiga, Fogassi, Gallese and Rizzolatti, 1992), these visuomotor neurons have been extensively studied both in primates and in humans. Chapter 1 will review evidence on the existence of such mirror mechanism and on its basic properties and anatomy, with a particular focus on the human literature concerned with the Action Observation System (AOS). Convergent evidence suggests that actions are coded in the observer’s brain in such a way that resembles the actual execution of the action. As a result, an embodied simulation (i.e., from the inside) would allow to understand the observed action through the onlooker’s own motor experience. However, to simulate the actions of other people is not always the best strategy to interact with them. Indeed, we are often required to perform actions which differ from those observed. Chapter 2 will summarize recent neurophysiological findings suggesting that the human brain is able to overcome the imitative bias in favor of non-identical responses which are appropriate to the context requirements. A particular focus will be given to the literature on complementary actions, namely a type of social interactions in which the involved agents have to perform incongruent responses to reach a common goal. Put simply, it seems that while the human motor system is prone to simulate other’s action, this imitative tendency can be modulated according to the context. However, whether top-down factors might play a role in determining the embodied simulation is still controversial. In Chapter 3 a review of the literature in which the automaticity of the visuo-motor transformation has been questioned will be presented. Overall, it emerges that top-down factors, such as visuospatial attention, may influence the motor simulation of observed actions.
The second part of the present thesis concerns the experimental work I undertook. Chapter 4 provides a description of the general methodology common to the experimental studies conducted with transcranial magnetic stimulation (TMS) coupled with electromyographic (EMG) registration to measure corticospinal excitability modulations during action observation. In the first experiment (Chapter 5) a novel paradigm to study complementary actions at the level of multiple effectors will be described. Participants were presented with a soccer player kicking a ball toward them, thus implicitly requiring their response as to parry the approaching ball. Control conditions showing lateral kicks, mimicked kicks, and the ball still in penalty area were also included. This paradigm was adopted to investigate the time-course of imitative and complementary responses in lower and upper limbs. In a subsequent experiment presented in Chapter 6, a similar paradigm was adopted, but crucially it included a condition in which the imitative and the complementary responses were simultaneously elicited in the observers’ motor system. This allowed to disentangle the contribution of different levels of motor coding – namely, kinematic, predictive and response coding – during action observation. Chapters 7 and 8 will report on two experiments aimed at clarifying the influence of spatial attention allocation during observation of actions eliciting (or not) a complementary response. In particular, in Chapter 7 participants were presented with action sequences evoking a complementary gesture, such as picking up a mug placed in the video foreground, when an individual was inviting them to do so. Notably, the observed and required actions were mismatched in order to investigate the observers’ spontaneous unfolding of different motor activations. Crucially, spatial attention allocation toward specific parts of the visual scene was manipulated by means of the sudden appearance of a red dot, and responses were recorded both at a behavioral (eye-tracking) and at a neurophysiological level. In a further experiment (Chapter 8), the allocation of attention toward parts of the visual scene was modulated by means of the actor’s gaze direction, which represents a more ecologically-valid manipulation. This experimental work shows the role of spatial attention in simulation and reciprocity, thus promoting a more complete and integrated understanding on the role of top-down factors in action observation.
A general discussion (Chapter 9), contextualizing the results obtained by the studies presented in the present thesis will follow. Taken together, these studies will help to better define how the motor system flexibly and dynamically modulates its activity during the course of action observation. Moreover, the present work could broadening our view on action observation processes in social contexts, towards the definition of a more complete account.

Abstract (italian)

Le interazioni sociali rappresentano un aspetto essenziale dell’esperienza umana, e le azioni rappresentano il mezzo principale attraverso cui gli esseri umani interagiscono con il mondo circostante. L’abilità di riconoscere e comprendere le azioni altrui è necessaria per garantire un’efficace interazione con altri individui. Nella vita quotidiana il sistema motorio è in grado di coordinare queste forme di interazione sociale con prontezza e accuratezza. Tuttavia, come il nostro cervello sia capace di produrre risposte così appropriate deve essere ancora pienamente compreso. L’obiettivo della presente tesi consiste nell’indagare i processi che hanno luogo nel sistema motorio durante l’osservazione di azioni, e in particolare nel caso di azioni che richiedono un coinvolgimento (interattivo) dell’osservatore. L’argomento principale che verrà trattato riguarda proprio la flessibilità del sistema motorio nel preparare azioni simili o dissimili rispetto a quanto osservato in situazioni realistiche. Inoltre, il presente lavoro ha lo scopo di verificare l’automaticità di questi processi, esaminando direttamente il ruolo giocato dall’attenzione visuospaziale durante l’osservazione di azioni.
La parte introduttiva della presente tesi fornirà una panoramica sullo stato dell’arte riguardo il meccanismo che potrebbe essere alla base della comprensione delle azioni altrui, ossia il ‘meccanismo specchio’ (Capitolo 1). I neuroni specchio sono cellule neurali che si attivano sia durante l’esecuzione, che durante l’osservazione di una stessa azione compiuta da un altro individuo. Dalla loro prima scoperta nella corteccia premotoria della scimmia (Macaca nemestrina) all’inizio degli anni Novanta (Di Pellegrino, Fadiga, Fogassi, Gallese and Rizzolatti, 1992), questi neuroni visuo-motori sono stati estensivamente studiati sia nei primati che nell’uomo. Nel Capitolo 1 verrà quindi presentata una rassegna delle prove a favore dell’esistenza di tale meccanismo specchio, nonché sulle sue proprietà e basi anatomiche. Una particolare attenzione verrà data alla letteratura relativa agli studi condotti sull’uomo, approfondendo le evidenze riguardanti il Sistema di Osservazione dell’Azione (AOS) acquisite tramite l’uso di diverse metodologie. Risultati convergenti suggeriscono che le azioni vengano codificate nel cervello dell’osservatore in modo tale da replicare l’effettiva esecuzione dell’azione. Pertanto, una simulazione incarnata (dall’interno) permetterebbe di comprendere le azioni osservate tramite l’esperienza motoria propria dell’osservatore. Tuttavia, simulare le azioni altrui non è sempre la migliore strategia per interagire con essi. Spesso, invece, è necessario mettere in atto azioni che differiscono da quelle osservate. Nel Capitolo 2 saranno riassunte evidenze in ambito neurofisiologico che suggeriscono come il cervello umano sia in grado di superare il bias imitativo in favore di risposte dissimili, che sono tuttavia appropriate alle esigenze dettate dal contesto. Un’attenzione particolare verrà data alla letteratura riguardante le azioni complementari, un tipo di interazioni sociali nelle quali gli individui coinvolti devono eseguire azioni dissimili o opposte a quelle osservate, al fine di perseguire uno scopo comune. Riassumendo, il sistema motorio umano risulta essere incline a simulare le azioni altrui, ciò nonostante questa tendenza imitativa pare possa essere modulata in funzione del contesto in cui l’azione avviene. Tuttavia, qualora fattori top-down abbiano un ruolo nel determinare la simulazione incarnata è ancora un argomento dibattuto. Nel Capitolo 3 verrà presentata una rassegna della letteratura in cui l’automaticità della trasformazione visuo-motoria è stata messa in discussione. Complessivamente, emerge come fattori top-down, quali l’attenzione visuospaziale, possano influenzare il processo di simulazione motoria delle azioni osservate.
Nella seconda parte della tesi verrà descritto il lavoro sperimentale da me svolto. Il Capitolo 4 fornirà una generale descrizione della metodologia adottata e comune a tutti gli studi in cui è stata utilizzata la stimolazione magnetica transcranica (TMS) accoppiata con la registrazione elettromiografica (EMG) per misurare modulazioni dell’eccitabilità corticospinale durante l’osservazione di azioni. Nel primo esperimento (Capitolo 5) è stato utilizzato un nuovo paradigma per lo studio delle azioni complementari che coinvolge effettori multipli. Ai partecipanti è stata presentata un’azione ritraente un calciatore lanciare una palla verso di loro, richiedendo implicitamente una loro risposta al fine di parare la palla in avvicinamento. Ulteriori condizioni di controllo in cui calci laterali, calci mimati, o in cui la palla veniva presentata ferma in area di rigore sono state utilizzate. Questo paradigma è stato adottato per studiare l’andamento temporale dell’insorgere delle risposte imitative e complementari in effettori inferiori e superiori. In un successivo esperimento presentato nel Capitolo 6 è stato adottato un paradigma simile, tuttavia esso includeva una condizione nella quale le risposte imitative e complementari venivano simultaneamente elicitate nel sistema motorio dell’osservatore. Ciò ha permesso di disambiguare il contributo di differenti livelli di codifica motoria – nello specifico, cinematico, predittivo e di codifica della risposta – in funzione durante l’osservazione di azioni. I Capitoli 7 e 8 riguarderanno invece due esperimenti aventi lo scopo di chiarificare l’influenza dell’attenzione spaziale durante l’osservazione di azioni capaci di elicitare o meno una risposta complementare. In particolare, nel Capitolo 7, ai partecipanti venivano mostrate sequenze di azioni che potevano evocare una risposta complementare, quale afferrare una tazza posizionata in primo piano, quando una persona li invitava a farlo. Va notato che il movimento osservato presentava caratteristiche muscolari diverse da quello richiesto, al fine di studiare lo spontaneo manifestarsi di attivazioni motorie differenti negli osservatori. Un aspetto cruciale è che l’allocazione dell’attenzione spaziale verso specifiche parti della scena visiva veniva manipolata tramite la rapida presentazione di un pallino rosso, e le risposte sono state registrate sia a livello comportamentale (eye-tracking) che neurofisiologico. In un successivo esperimento (Capitolo 8), l’allocazione di risorse attentive verso parti della scena visiva è stata modulata tramite la direzione dello sguardo dell’attore, utilizzando quindi una manipolazione che presenta una migliore validità ecologica. Questo lavoro sperimentale ha indagato il ruolo dell’attenzione nei processi di simulazione e reciprocità, promuovendo così la definizione di una più completa e integrata comprensione del ruolo di fattori top-down nell’osservazione di azioni.
Seguirà una discussione generale (Capitolo 9) volta a contestualizzare i risultati ottenuti dagli studi presentati in questa tesi. Nel complesso, questi studi aiuteranno a definire meglio come il sistema motorio sia in grado di modulare la sua attività in maniera flessibile e dinamica durante l’osservazione di azioni. Inoltre, il presente lavoro di ricerca può contribuire ad ampliare la nostra conoscenza dei processi in atto durante l’osservazione di azioni in contesti sociali, in direzione di una più completa definizione del fenomeno.

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EPrint type:Ph.D. thesis
Tutor:Castiello, Umberto
Supervisor:Sartori, Luisa
Ph.D. course:Ciclo 29 > Corsi 29 > SCIENZE PSICOLOGICHE
Data di deposito della tesi:31 January 2017
Anno di Pubblicazione:31 January 2017
Key Words:Complementary action; action observation; transcranial magnetic stimulation; motor evoked potentials; attention; motor facilitation
Settori scientifico-disciplinari MIUR:Area 11 - Scienze storiche, filosofiche, pedagogiche e psicologiche > M-PSI/02 Psicobiologia e psicologia fisiologica
Struttura di riferimento:Dipartimenti > Dipartimento di Psicologia Generale
Codice ID:10273
Depositato il:14 Nov 2017 12:22
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